1985年，伊能靜從日本返臺，成為劉文正的“飛鷹唱片公司”旗下歌手。伊能靜與裘海正、方文琳，組成“飛鷹三姝”。
在錄制《爸爸不要說》一曲當夜，生父出車禍去世。1987年，伊能靜的獨唱歌曲《爸爸不要說》發行。從第一張個人音樂專輯開始，伊能靜就自己作詞。
1991年，她在香港宣傳她的第一張專輯《悲傷的Juliet》，1991年，“飛鷹三姝”解散。
1993年7月，她到英國的劍橋、倫敦游學。在返回臺灣的飛機上，她完成了那首記錄自己心境的《流浪的小孩》。
1994年，伊能靜首次主演的侯孝賢導演的電影《好男好女》，使她在1995年獲得臺灣金馬獎最佳女主角提名，成為那屆候選影后中唯一的臺灣本土女星。
之后，伊能靜又與侯孝賢導演合作兩部電影：1996年主演《南國再見，南國》和1998年客串演出《海上花》。而何平導演的電影《國道封閉》，使她在1997年再次獲得第34屆臺灣金馬獎最佳女主角提名。
1999年，伊能靜主演英國導演彼得·格林納威的電影《八又二分之一女人》。同年，伊能靜接拍《人間四月天》，飾演陸小曼。
2006年9月10日，伊能靜出席參加央視著名綜藝欄目《歡樂中國行》“走進章丘”大型綜藝晚會。
2007年，伊能靜自1990年的《落入凡間的精靈》后的第12本著作《愛的練習本》出版。
2008年，伊能靜成立了“童夢時代”電影工作室，嘗試自己做制片人。同年11月28日，伊能靜作為編劇之一的電影《愛情呼叫轉移：愛情左右》正式上映。
2009年末，伊能靜參加山東衛視舉辦的四小時跨年直播晚會“好客山東2010賀年會”。
2010年5月10日，伊能靜出席第九屆中國藝術節大型開幕式，并代表臺灣與蔡國慶合唱《大海啊故鄉》。2010年7月，伊能靜在上海東方衛視《中國達人秀》節目中擔任評委。
2011年，伊能靜將開始擔任北科院金馬電影學院的老師。
2014年9月，由伊能靜首次執導并出演的都市愛情電影《我是女王》曝光了首款預告片及全陣容海報。《我是女王》集合了宋慧喬、竇驍、鄔君梅、姜武、陳喬恩、楊祐寧、鄭元暢、秦昊等演員，于11月7日在中國公映。
2015年4月，伊能靜導演處女作《我是女王》將于4月16日全面上映。7月19日，擔任江蘇衛視《蒙面歌王》的猜評團。
2020年6月，參加《乘風破浪的姐姐》；9月，擔任優酷觀察類情感推理真人秀《我們戀愛吧第二季》“戀愛觀察團”成員。
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